Popolazione tra le più antiche, secondo Plinio, gli Umbri abitarono un’area vasta che comprendeva una fascia centrale, con sbocchi nel versante Adriatico, poi estesa a Nord, fino a Ravenna e Mantova. Compresi nel territorio, anche centri divenuti in seguito etruschi, come Perugia, Cortona e Chiusi. Il confine meridionale, seguendo il corso del Tevere, era invece segnato dalla città di Otricoli. Le evidenze archeologiche confermano in ogni caso insediamenti esclusivamente alla sinistra del Tevere.
Elementi emersi dagli ultimi decenni di ricerca hanno evidenziato intensi rapporti con le altre popolazioni italiche, Sabini e Piceni, ma soprattutto con gli Etruschi, con i quali gli Umbri erano venuti a contatto. Insediatisi progressivamente nel territorio occupato dagli Umbri, mirando al controllo del Tevere, gli Etruschi ne hanno segnato in modo incisivo la cultura: un incontro complesso che ha continuato a dare i suoi frutti anche dopo la comune confluenza nell’orbita politica romana.
Sono esposti corredi delle necropoli ternane dal Primo Ferro all’età orientalizzante. Al primo periodo appartiene la spada “italica” associata ad un fodero. Vasi di impasto con la caratteristica decorazione di cavalli incisi, vasi di bucchero, importati dalla vicina Etruria e dall’area falisca, sono invece riferibili all’orientalizzante.
La vastissima necropoli di Colfiorito è rappresentata da materiali compresi cronologicamente tra l’VIII sec. a.C., come lo scudo di bronzo ad ornato geometrico di tradizione villanoviana, e il V sec. a.C. L’elemento maggiormente caratterizzante del complesso è un’olla stamnoide biansata di impasto bruno che presenta sulle pareti  una doppia fila di fori rotondi e coperchio a presa plastica raffigurante un cavallo con a lato una figura maschile.
La presenza ad Amelia di ceramica di produzione falisca è qui rappresentata da una patera con satiro gradiente con timpano in mano (320-310 a.C.). Praticamente coevo (325-300 a.C.) è l’anello d’argento con scarabeo di corniola dove è inciso con la tecnica “a globolo” un Sileno seduto su una zattera di due anfore, mito esclusivamente etrusco dove il Sileno si alterna ad Eracle, con evidente valenza di tipo scaramantico. Notevole, per accuratezza dell’esecuzione, l’askòs a forma di cervide accovacciato.
Viene esposto nella sua interezza il corredo proveniente da Todi  con un ricco servizio da simposio di ceramica volterrana e resti di laminette d’osso lavorate, forse pertinenti ad un cofanetto. Nelle altre vetrine sono esposte alcune delle coppe di vetro a stampo rinvenute nella stessa necropoli, per le quali si ipotizza una provenienza dal mediterraneo orientale; gli stupendi esemplari a mosaico sono invece di produzione alessandrina.
Il centro umbro di Bevagna è rappresentato in particolare dalla meridiana (orologio solare) esposta in questa sala, forse da collegare con la presenza del campus, con iscrizione umbra che ricorda i questori del farro, stessa magistratura collegiale presente nelle Tavole Iguvine.
Di Arna sono esposti i resti di letti funebri costituiti da fulcra in bronzo con teste di cane ed erote e con protome equina e busto di Dioniso, chiaro riferimento alla sfera del simposio. Da Otricoli proviene un altorilievo raffigurante figura virile nuda, pertinente ad un edificio di culto.
Un discorso a parte merita il culto di Cupra, divinità femminile venerata da Umbri e Piceni, alla quale era dedicato un santuario a Colfiorito presso la sponda meridionale del lacus Plestinus, che ha restituito terrecotte del rivestimento templare e una stipe votiva di cui si presenta in questa sede una limitata tipologia di materiali che comprende ceramiche, anche con iscrizioni e bronzetti votivi.
Il rinvenimento più importante relativo al culto è rappresentato dalle lamine bronzee iscritte con la dedica a Cupra, madre dei Plestini. A Fossato di Vico, nella località Aja della Croce, alla fine del XIX secolo fu riportato alla luce un edificio e una cisterna collegabile con il frammento fittile di vera di pozzo su cui è fissata una lamina bronzea con dedica a Cupra, anche qui definita madre, a ricordo della costruzione di una cisterna per l’acqua da parte dei Marones (magistrati) L. Vario e C. Fullonio.
Chiudono la sezione la piccola plastica votiva in bronzo di V sec. a.C. ed urne cinerarie in travertino di età ellenistica.